Nato a Sunrise - nel Minnesota - nel dicembre 1914, dopo aver cominciato la carriera in alcuni programmi radiofonici (fra cui Mercury Theatre on the Air di Orson Welles), nel ’42 debutta a Broadway in Kiss and Tell.

Nel ’47 esordisce al cinema nel ruolo dell’inquietante gangster Tommy Udo in Death’s Kiss di Henry Hathaway, in cui lavora con Victor Mature.

Biondo, magro, lineamenti marcati, negli anni immediatamente successivi si specializza in personaggi sadici e nevrotici, interpretando Strada senza nome (1948) di William Keighley, I quattro rivali (1948) di Jean Negulesco, il western-noir Cielo giallo (1949) di William A. Wellman, e il drammatico Uomo bianco, tu vivrai (1950) di Joseph L. Mankiewicz, in cui recita con il giovane Sidney Poitier (al suo esordio cinematografico).

Tuttavia, è molto efficace anche in ruolo differenti. Lo si ricorda ad esempio nel ruolo del malinconico fuggiasco de I trafficanti della notte (1950) di Jules Dassin, dell’ufficiale sanitario che lotta contro il tempo per scongiurare il pericolo di un’epidemia in Bandiera gialla (1950) di Elia Kazan, o in quello del ladro di Mano pericolosa (1953) di Samuel Fuller.

Il suo eclettismo e la sua grande versatilità d’interprete si esprime abbondantemente anche nel western, dove passa con disinvoltura dal ruolo dell’antagonista malvagio e senza scrupoli - il già citato Cielo giallo, La lancia che uccide (1954) di Edward Dmytryk, con Spencer Tracy, Sfida nella città morta (1958) di John Sturges, con Robert Taylor - a quello del giocatore ambiguo e dal passato oscuro che alla fine rivela un animo nobile e generoso - Il prigioniero della miniera - (1954) di Henry Hathaway, con Gary Cooper - al protagonista positivo - L’ultima carovana (1956) di Delmer Daves, La frustata (1956) di John Sturges, La battaglia di Alamo (1960) di e con John Wayne - al ex fuorilegge che passa dalla parte dei cittadini diventando vicesceriffo - Ultima notte a Warlock (19599 di Edward Dmytryk, tratto dal libro omonimo di Oakley Hall ed interpretato anche da Henry Fonda e Anthony Quinn.

Negli anni Sessanta, oltre che in due western di John Ford - Cavalcarono insieme (1961), con James Stewart e Il grande sentiero (1964) - ed in La conquista del West (1962) di Henry Hathaway, John Ford e George Marshall, ha lavorato con successo nei generi più differenti, passando dalla ricostruzione storica del processo di Norimberga nel bellissimo Vincitori e vinti (1961) di Stanley Kramer, con Spencer Tracy, Burt Lsncaster, Maximilian Schell e Marlene Dietrich, al poliziesco - il cinico e tenace ispettore di Squadra omicidi, sparate a vista! (1968) di Don Siegel.

Nei venticinque anni successivi interpreta, fra gli altri, Assassinio sull’Orient Express (1974) di Sidney Lumet, con Albert Finney, Lauren Bacall, Vanessa Redgrave, Sean Connery, Martin Balsam, Jacqueline Bisset, Colin Blakely, Jean-Pierre Cassel, George Coulouris, John Gielgud, Anthony Perkins, Rachel Roberts, Michael York, Gli ultimi fuochi (1976) di Elia Kazan, Ultimi bagliori di un crepuscolo (1977) di Robert Aldrich, Rollercoaster - Il grande brivido (1977) di James Goldstone, con George Segal, Coma profondo (1978) di Michael Crichton, con Michael Douglas, Due vite in gioco (1984) di Taylor Hackford, I corridoi del potere (1992) di Herbert Ross.

Fra le altre pellicole ricordiamo Naviganti coraggiosi (1949) di Henry Hathaway, Furia dei tropici (1949) di André De Toth, Okinawa (1951) di Lewis Milestone, Le rane del mare (1952) di Lloyd Bacon, Duello nella foresta (1952) di Joseph M. Newman, La giostra umana (1952) di Henry Hathaway e Howard Hawks, Destinazione Mongolia (1953) di Robert Wise, Operazione mistero (1954) di Samuel Fuller, Oro (1955) di Mark Robson, La tela del ragno (1955) di Vincente Minnelli, La preda umana (1956) di Roy Boulting, Il fronte del silenzio (1957) di Karl Malden, L’agguato (1959) di Norman Panama, Le vie segrete (1961) di Phil Karlson, Le lunghe navi (1963) di Jack Cardiff, I tre da Ashiya (1964) di Michael Anderson, Stato d’allarme (1965) di James B. Harris, Alvarez Kelly (1966) di Edward Dmytryk, con William Holden, La via del West (1967) di Andrew V. McLagen, con Kirk Douglas e Robert Mitchum, Ultima notte a Cottonwood (1969) di Don Siegel, I contrabbandieri degli anni ruggenti (1970) di Richard Quine, Quando le leggende muoiono (1972) di Stuart Millar, La spia senza domani (1977) di Peter Collinson, Il principio del domino: la vita in gioco (1977) di Stanley Kramer, Hanky Panky - Fuga per due (1982) di Sidney Poitier.

Attivo anche in televisione, negli anni Settanta e Ottanta, appare in film tv - Tutti figli di Dio (1980) di jerry Thorpe, Tutti colpevoli (1987) di Volker Schlöndorff,  La straniera (1989) di Joan Tewkesbury, con Faye Dunaway - e nella serie Madigan (1972-73, sette episodi), in cui riprende il personaggio interpretato quattro anni avanti nel già citato Squadra omicidi, sparate a vista! di Don Siegel.

Molto bravo nei ruoli da protagonista, ancor più bravo in quelli da coprotagonista, quando gli veniva affiancato un altro grande attore, con il suo fascino magnetico ed enigmatico riusciva a "rubargli la scena" quasi costantemente, tirando fuori prove superlative. Ciò avviene ad esempio con Gregory Peck in Cielo giallo, con Gary Cooper ne Il prigioniero della miniera, con Spencer Tracy ne La lancia che uccide, con Rober Taylor in Sfida nella città morta, con John Wayne ne La battaglia di Alamo, con James Stewart in Cavalcarono insieme.  

Nonostante la grande qualità della maggior parte fra le sue performances, misteriosamente Richard Widmark è stato ripetutamente ignorato agli Oscar. Nel corso della sua lunga carriera cinematografica - durata circa quarantacinque anni - ha ricevuto una sola Nomination all’Oscar (come Miglior Attore Non Protagonista per il già citato Death’s Kiss, suo film d’esordio), ma non ha mai vinto l’ambita statuetta.